Miles Morales é um adolescente como todos os outros. Janta todos os domingos com os pais, joga games das antigas com o melhor amigo, Ganke, e tem uma queda por Alicia, a linda e inteligente poeta. Miles ostenta uma bolsa de estudos na prestigiada Brooklyn Visions Academy. Ah, sim, e ele também é o Homem-Aranha.
Porém, nos últimos tempos, o sentido aranha de Miles não tem mostrado boa forma. Quando um mal-entendido o leva a ser suspenso do colégio, Miles começa a questionar suas habilidades. Afinal, seu pai e seu tio já foram pivetes com fichas criminais nas ruas do Brooklyn. Talvez moleques como Miles não estejam destinados a serem super-heróis. Talvez Miles deva ouvir o conselho do pai e cuidar de si próprio.
Enquanto Miles tenta colocar sua vida escolar de volta nos trilhos, não consegue se livrar dos pesadelos vívidos que insistem em persegui-lo. Tampouco consegue evitar o zunido incessante do sentido aranha nas aulas de História, entre as falas suspeitas de seu professor sobre a escravidão e o sistema prisional moderno. Porém, quando sua bolsa de estudos é ameaçada, Miles descobre uma trama apavorante que ameaça a sua vida e a de todos à sua volta.
É hora de Miles vestir o uniforme.